3.1 D3 淋巴结及边界
3.1.1 右半结肠的淋巴引流规律
淋巴结多沿供血动脉排列，右半结肠的供血动脉主要为肠系膜上动脉（SMA）发出的回结肠动脉（ICA）、右结肠动脉（RCA）及中结肠动脉（MCA）。根据日本结直肠癌协会（Japanese Society for Cancer of Colon and Rectum，JSCCR）定义，将右半结肠区域淋巴结分为肠周、中间及中央淋巴结[1]（见表1-1-4 和图1-1-41）。
图1-1-41 右半结肠淋巴结分布
表1-1-4 右半结肠淋巴结分布[1]
3.1.2 D3 淋巴结清扫及其边界
JSCCR 指南根据结肠淋巴结回流为解剖基础确立了淋巴结分站标准，并规定清扫至肠周淋巴结为D1 根治术，清扫至中间淋巴结为D2 根治术，清扫至中央组淋巴结为D3 根治术。淋巴结清扫范围是根据术前的临床发现以及术中观察到的肿瘤淋巴结转移程度和肿瘤浸润深度来确定（图1-1-42）[2]。而传统结肠癌手术淋巴结清扫仅限于肠周及中间组淋巴结，不涉及中央组淋巴结及肠系膜上血管的操作。
图1-1-42 Ⅰ-Ⅲ期结肠癌淋巴结清扫范围选择[2]
2009年德国Hohenberger 等在全直肠系膜切除术（TME）的基础上提出完整结肠系膜切除术（CME），认为结肠周围脏层筋膜、壁层筋膜之间亦存在一无血管的疏松组织间隙，而脏层筋膜像“信封”一样包绕整个结肠及其血管淋巴组织[3]。CME 手术原则主要包括两个要素：一是锐性分离脏层筋膜和壁层筋膜之间的间隙，确保切除结肠及其系膜的完整；二是高位结扎供血动脉并清扫血管根部淋巴结[3]。
无论是D3 淋巴结清扫还是CME，除系膜完整性之外都强调了血管根部淋巴结的清扫。然而对于右半结肠手术，因其血管变异多见、毗邻脏器众多，使血管根部淋巴结的清扫变得更具挑战性，因此针对右半结肠D3 淋巴结清扫的范围存在众多的争议，尤其是淋巴结清扫的内侧界。
现阶段主流的观点是将肠系膜上静脉（SMV）左侧作为右半结肠D3 淋巴结清扫的内侧界（图1-1-43 中的A 点）。有研究发现右半结肠的淋巴引流很少跨越SMV 前方向左引流，故术中无需裸化SMA，只需围绕外科干进行淋巴结清扫，并裸化SMV，沿SMV 左侧缘切断起自SMA 主干的各结肠供血动脉即可达到D3 淋巴结清扫的要求。
然而根据JSCCR 对于中央组淋巴结的定义，中央组淋巴结分布于各结肠动脉起点周围[3]。右半结肠各供血动脉（ICA、RCA、MCA）发自SMA，根据上述定义中央组淋巴结分布应位于SMA 上各结肠动脉起点处。以SMV 左侧为内侧界则不能有效地清扫上述淋巴结从而导致无法满足D3 淋巴结清扫的要求。因此有学者提出应以SMA 左侧作为D3 淋巴结清扫的内侧界可充分清扫结肠动脉根部淋巴结（图1-1-43 中的C 点）。Hohenberger 的研究中指出右半结肠癌的CME 手术，术中需充分暴露SMV 和SMA 以高位结扎各结肠供血动脉，尽管未明确指出将SMA 作为内侧界[3]。在一项解剖学研究中发现SMA 主干表面存在淋巴结，并且建议行D3 淋巴结清扫时也应包括此区域的淋巴结[4]。在Nesgaard 等人的研究中报导了右半结肠的淋巴引流管在动脉束之间向左穿过SMV 直至SMA，并认为应将SMA 左侧作为右半结肠D3 淋巴结清扫的内侧界[5]。
图1-1-43 右半结肠癌D3 淋巴结清扫内侧界争议
3.1.3 临床研究
研究设计
针对上述问题，本中心开展了一项回顾性队列研究，分析了2015年6月至2017年3月上海交通大学医学院附属瑞金医院胃肠外科收治的行腹腔镜右半结肠癌D3 根治术的134 例患者，其中57 例以SMA 左侧为淋巴结清扫内侧界（SMA 组），77 例以SMV 左侧为淋巴结清扫内侧界（SMV 组）。排除标准为：①行急诊手术者；②术前或术中发现远处转移者；③合并肠梗阻或肠穿孔，或术前置入支架者；④既往腹部重大手术者；⑤术前行放化疗者；⑥术中发现SMA、SMV 解剖位置异常如重叠、交叉或者难以辨认者。所有患者及家属均知情同意。
手术方法
SMA 组：采用完全中间入路，手术步骤如下：以回结肠动脉（ICA）和回结肠静脉（ICV）的解剖投影点为起始点，打开浆膜，解剖裸化SMA 至胰腺下缘，清扫SMA 表面的脂肪淋巴结缔组织。继续向右解剖显露SMV。自ICA、ICV 下方进入Toldt 筋膜与肾前筋膜间的天然外科平面，解剖暴露胰头并游离十二指肠，侧方至结肠侧腹膜返折，上方至横结肠系膜根部，并根部离断以上区域相应结肠供血血管，完整切除结肠系膜（图1-1-44）。
图1-1-44 SMA 组：以SMA 左侧为D3 淋巴结清扫内侧界
SMV 组：采用完全中间入路，手术方法参照文献[6]。与SMA 组的区别在于不解剖显露SMA（图1-1-45）。
研究结果
患者基线数据特征：SMA 组共57 例患者，其中男性30 例，女性27 例。SMV 组共77 例患者，男性42 例，女性35 例。两组患者的基线数据比较差异均无统计学意义（P ＞0.05）。（表1-1-5）
图1-1-45 手术方式差异示意图(https://www.daowen.com)
表1-1-5 两组患者的基线资料比较
围手术期情况：134 例患者均成功实施右半结肠癌D3 根治术，其中3 例中转开腹。SMA 组2 例患者因术中血管损伤导致出血而中转开腹，SMV 组1 例患者因肿瘤侵犯周围组织，腹腔镜下无法完全切除而中转开腹。SMA 组1 例患者因术中损伤淋巴管导致乳糜漏，予以可吸收夹夹闭后无后续并发症发生，其余病例无术中并发症发生。SMA 组与SMV 组围手术期比较见表1-1-6，两组在手术时间、术中出血量、术后排气时间、恢复饮水时间、术后住院天数方面的差异均无统计学意义（P ＞0.05），而SMA 组在术后引流量和引流管放置时间上高于SMV 组（P ＜0.05）。
表1-1-6 两组患者围手术期情况比较
术后病理学情况：两组患者术后病理学检查中，除清扫淋巴结总数差异具有统计学意义外，其余指标差异均无统计学意义（表1-1-7）。
表1-1-7 两组患者术后病理情况比较
术后并发症情况：SMA 组的总体术后并发症发生率高于对照组，且差异具有统计学意义（表1-1-8）。
表1-1-8 两组患者术后并发症情况比较〔例（%）〕
讨论
D3 淋巴结清扫和完整结肠系膜切除（CME）的提出及应用显著改善了结肠癌患者的预后，并且已被广泛接受为右半结肠癌手术的标准术式。目前，关于右半结肠癌D3 淋巴结清扫的手术边界尚存在争议，其争议主要集中于内侧界。美国国家综合癌症网络（national comprehensive cancer network，NCCN）及JSCCR 的指南中亦并未对此做明确说明。现阶段的临床实践中，根据清扫范围内侧界的不同，存在如沿SMV 右侧、SMV 左侧、SMA 中线等几种不同的清扫方式。目前，应用最广泛的是以SMV 左侧作为淋巴结清扫的内侧界。但是，根据肠系膜淋巴引流规律，肠系膜的淋巴结与相应的供血动脉相伴行，右半结肠的第3 站淋巴结位于结肠动脉的根部，而以SMV 左侧为内侧界不能满足D3 淋巴结清扫的要求。且根据CME 的原则，右半结肠癌手术必须完整地切除结肠系膜，而根据胚胎发育和解剖学研究，肠系膜的根部位于SMA 与主动脉的附着处，因此本中心将SMA 左侧作为D3 淋巴结清扫的内侧界，其手术的难点在于解剖裸化SMA 及其属支。研究结果显示，不同淋巴结清扫内侧界的两组患者在清扫淋巴结总数目上差异具有统计学意义，其余观察指标如术中出血量、手术时间等均无明显差异，而SMA 组患者术后引流量及引流管放置时间均高于SMV 组。值得注意的是，SMA 组患者术后并发症发生率高于SMV 组。
此外孙跃明教授团队提出了以SMA 为导向的右半结肠全结肠系膜切除术，将SMA 左侧作为淋巴结清扫的内侧界。结果显示，与常规SMV 左侧作为内侧界相比，以SMA 左侧为D3 淋巴结清扫内侧界在手术时间、术中出血量明显减少，清扫淋巴结总数明显增加，术后住院时间更少，术后并发症无明显差异，但是术后乳糜漏的发生率明显升高。两组患者的5年总体生存率和5年无瘤生存率无明显差异。此研究中手术时间、术中出血量、术后住院时间明显减少可能与手术团队、术者手术经验等相关[7]。
SMA 表面覆盖丰富的淋巴组织及神经，以SMA 左侧为D3 淋巴结清扫内侧界术中解剖SMA主干时可能损伤上述淋巴及神经组织，导致术后胃肠功能紊乱、乳糜漏、腹泻等。Thorsen 等的研究显示D3 淋巴结清扫会导致术后排便次数的增加[8]。基于上述问题，有学者提出以SMA 中线作为D3 淋巴结清扫的内侧界（图1-1-43 中的B 点）。刁德昌教授团队研究了SMA 中线为D3 淋巴结清扫的内侧界，同时保留SMA 表面的植物神经的手术可行性和临床价值，结果显示此手术方式可有效预防因神经损伤导致的术后胃肠道功能紊乱及术后乳糜漏的发生[9]。此外苏向前教授团队亦采取以SMA 中线作为清扫的中线，裸化SMA 右侧，并清扫203、213、223 淋巴结，结果术后并发症并无明显增多[10]。
目前临床上对于D3 淋巴结清扫内侧界尚无统一的定论，主流的观点仍是以SMV 左侧作为内侧界进行D3 淋巴结清扫。以SMA 左侧或中线作为内侧界，有其解剖学依据及临床价值。但目前尚无大型前瞻性的多中心临床研究证实上述手术方式可提高右半结肠癌患者的生存率。
（周乐其、冯波）
参考文献
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